В период последующей, начавшейся осенью 49 года до н. э. гражданской войны с мятежниками (которую возглавляли Брут, Кассий и Помпей) Агриппа сражался на стороне первого триумвирата: Октавиана, Антония и Лепида.
Биограф Агриппы повествует: «Агриппа родился около 63 года до н. э. Происходил он с Либурнийского побережья Адриатического моря, из части Далмации, которая была известна пиратами. Понятно, что в таком месте будущий флотоводец мог получить представление о морском деле. С детства Агриппа был другом Гая Октавия (63 г. до н. э. – 14 г. н. э.), внучатого племянника Цезаря, которого по завещанию диктатор усыновил. Когда в 44 году до н. э. Цезаря убили, Гай Октавий с Агриппой вернулся из Аполлонии в Рим, чтобы собрать войско из ветеранов Цезаря. В период, когда шла борьба между цезарианцами во главе с Марком Антонием и сторонниками республики во главе с Туллием Марком Цицероном, последний смог расколоть ряды противников, поддержав права Гая Октавия на наследие Цезаря. Вернувшись в Рим, Гай Октавий потребовал возвращения больших денежных средств, принадлежавших Цезарю, но захвативший их Марк Антоний ему отказал. Цицерон поддержал права юноши на наследие. По решению сената с 44 года до н. э. его стали называть Гаем Цезарем Октавианом. Щедрыми раздачами средств Октавиан привлек на свою сторону многих римлян. Антоний оставил столицу, чтобы укрепиться в Цизальпинской Галлии, и был объявлен врагом Рима. Так как у республиканцев не было войск, Октавиан использовал свой авторитет для набора армии из ветеранов Цезаря, получив взамен, несмотря на молодость, должность претора. Когда в сражении с войсками Антония в 43 году до н. э. оба республиканских консула погибли, армию возглавил претор Гай Цезарь Октавиан. Сенат отказал ему в просьбе о назначении консулом. Тогда Октавиан занял Рим и осенью 43 года до н. э. договорился с Антонием и Эмилием Лепидом о разделе власти. Разбив республиканские войска Брута и Кассия в 42 году до н. э., триумвират разделил провинции. Антонию достались земли на Востоке, Лепиду – в Африке, а Октавиан, управлявший Галлией, Иллирией и Испанией, фактически правил и Римом. Нет сомнений, что Агриппа играл немалую роль в военных успехах Октавиана, не обладавшего военными способностями».
В этот период борьба шла главным образом на сухопутных фронтах и на флот противоборствующие стороны обращали мало внимания. Вскоре главные силы противника были уничтожены в сражении при Филиппах. Кассий был убит, а Брут, чтобы не попасть в руки своих врагов, покончил жизнь самоубийством.
Теперь у триумвирата оставался лишь один противник – Секст Помпей. Он был единственным, кто серьезно занимался строительством флота. Имея большой опыт войны и прежде всего борьбу с пиратством на Средиземном море, которую по поручению сената он в свое время возглавлял, Помпей первым из римских руководителей оценил огромное значение флота для борьбы за Рим и создал в западной части Средиземного моря собственный первоклассный