Осенью 1433 года император Священной Римской империи Сигизмунд возвращался в Богемию после своей коронации в Риме. На некоторое время он остановился в Урбино. Император посвятил в рыцари гостеприимных хозяев: правителя Гвидантонио и его сына Оддантонио. Далее император проследовал в Мантую, где посвятил в рыцари сыновей Гонзаго, а также их юного гостя Федерико Монтефельтро.
После пребывания императора в Мантуе Федерико смог вернуться на родину. В пятнадцать лет он женился на Джентиле Бранкалеоне. Перед детьми знатного происхождения открывались два пути – военного или священника. Посвящённый в рыцари самим императором Федерико выбрал карьеру военного. В 15 лет он командовал конницей и в его подчинении находились более двух тысяч всадников. Конница досталась ему в наследство от Бернардино делла Карда, предполагаемого настоящего отца. Бернардино делла Карда умер в 1437 году. Он завещал своё имущество, состоящее как раз из конницы, разделить пополам между Федерико и Оттавиано. Видимо, по предварительной договорённости Оттавиано передал свою долю наследства Федерико.
В 1443 году умер Гвидантонио и к власти пришёл Оддантонио. В Италии шла очередная междоусобная война: папа Евгений IV воевал с Франческо Сфорца. Чтобы привлечь Оддантонио на свою сторону, папа сделал его герцогом, и Урбино получил статус герцогства. В 1444 году, то есть через год, в Урбино произошёл переворот. Вооружённые жители установили контроль над городом. Оддантонио был убит в своём дворце. Федерико с войском поспешил в Урбино, где нашёл городские ворота запертыми. После переговоров и посредничества местного епископа Федерико въехал в город, и жители приветствовали его как своего правителя. Городские власти заключили с ним соглашение: Федерико прощал заговорщиков, давал слово уважать муниципальную власть, и обещал снизить налоги. В 1444 году Федерико исполнился двадцать один год. Некоторые хроники того времени обвиняли Федерико в организации переворота и в смерти Оддантонио. Признание законности своей власти и герцогский титул надолго стали мечтой Федерико.
В 40-е годы Федерико состоял на службе у герцога Милана Филиппо Мария Висконти. Его брат Оттавиано в это время находился при дворе Висконти в Милане, и Висконти его не отпускал. Оттавиано был своего рода гарантией, что Федерико будет верно служить своему хозяину. Оттавиано смог покинуть Милан только после смерти Висконти в 1447 году. Вернувшись в Урбино, он возглавил управление текущими делами герцогства.
В 1456 году у Федерико умерла первая жена Джентиле. Детей у неё не было. В 1454 году Федерико получил у папы Николая V разрешение на признание двух своих незаконнорожденных сыновей