После смерти Максимина Фракийца (238) наступает мир для Церкви и расцвет деятельности Оригена. Юридический советник нового губернатора Кесарии, христианин, отдает своего родственника Феодора на обучение философии у Оригена, которое продлилось семь лет. По настоянию Амвросия Ориген продолжает свои экзегетические труды и доводит Комментарии на Иоанна до XXXI тома. По инициативе епископов Феоктиста и Александра он принимает участие в соборах, разбиравших дела епископов и клириков, обвиненных в ереси, высказываясь после епископов с целью опровержения ереси и утверждения правого учения. В частности, он принимает участие в соборе в Аравии, осудившем епископов Берила Бострского и Гераклида, Диспут с которым Оригена представляет собой выдержку из соборных деяний.
В период с 239 по 242 гг. пресвитер Ориген назначается штатным проповедником Кесарийской Церкви. В соответствии с циклом ветхозаветных и новозаветных чтений, длившимся три года [17], им произносятся Гомилии («проповеди», «беседы») почти на все книги Ветхого и Нового Завета – третий жанр его экзегетических трудов, записывавшихся скорописцами со слуха и адресованных рядовым верующим.
Трехлетний цикл не был закончен Оригеном по вине недоброжелателей из Кесарийского клира, которые обвиняли его в увлечении аллегоризмом в ущерб историчности Писания, в использовании других иудейских переводов Ветхого Завета, в распространении учения о предсуществовании душ и т. д. Судя по всему, епископ Феоктист раньше времени освободил его от должности проповедника: этим можно объяснить, почему Памфил с Евсевием не нашли в Кесарийской библиотеке тех гомилий, которыми Ориген должен был закончить свой цикл. Несколько гомилий он произносит в Иерусалиме по приглашению епископа Александра. Затем он обращается к Комментариям на апостольские послания (243) и к Комментариям на Пророков (244).
В 245 г. вслед за окончанием обучения и отъездом Феодора, произносящего на прощание свое Слово благодарственное (автор обыкновенно отождествляется со свт. Григорием Неокесарийским, Чудотворцем), Ориген совершает вторичную попытку обосноваться в Афинах. Здесь он оканчивает Комментарии на Иезекииля и составляет вторые, пространные Комментарии на Песнь песней. Не закрепившись в Афинах, Ориген движется дальше, возможно, по направлению к Риму. В Никополе Эпирском он находит пятый перевод Ветхого Завета. Но к лету 245 г. или к весне 246 г. он снова возвращается в Кесарию.
На пути в Палестину в Эфесе у него состоялась встреча с неким александрийцем: снова дискутировался вопрос о спасении диавола. Вернувшись в Египет, этот человек письменно доложил епископу Ираклу о беседе, исказив слова Оригена.