Feromonas sexuales producidas por machos
Los machos de algunas especies de lepidópteros, tanto palomillas como mariposas, producen feromonas sexuales en estructuras localizadas en el abdomen, tórax y alas, llamados órganos de olor. Los órganos varían desde una simple capa de células hasta estructuras eversibles complejas (Birch et al., 1990). La estructura química de los compuestos liberados por estas estructuras es bastante diferente de las feromonas producidas por hembras y son poco especie-específicas.
Entre las palomillas se han identificado al benzaldehido, alcohol bencílico y 2-fenil etanol como componentes feromonales de machos de varias especies de Noctuidae y danaidal e hidroxidanaidal en Arctiidae (Birch et al., 1990).
En especies de Hepialidae (Hepialoidea) un grupo primitivo de lepidópteros, no se han reportado feromonas producidas por hembras, pero los machos de Hepialus hecta producen dihidropiranos y acetales bicíclicos como componentes feromonales (Schulz et al., 1990). También estos compuestos han sido identificados en machos de H. californicus (Kouo et al., 1985) y Endoclita excrescens (Marukawa & Mori, 2002).
Además de estos compuestos sexo-específicos, el hidrocarburo poli-insaturado Z3,Z6,Z9– 21:H, el cual es clasificado como del tipo II producido por hembras, se ha encontrado en extractos de la terminal abdominal de machos de Anticarsia gemmatalis (Noctuidae: Catocalinae) (Heath et al., 1988). Esto es interesante porque las hembras de esta especie producen una feromona sexual compuesta de Z3,Z6,Z9–21:H y Z3,Z6,Z9–20:H y los machos son atraídos por estos compuestos en una mezcla (3:5) (Heath et al., 1983). El efecto de estos hidrocarburos sobre las hembras no se ha examinado, pero una dosis de Z3,Z6,Z9–21:H en tasas de liberación relativamente altas atraen machos, lo cual indica que pueden mediar las interacciones macho-macho, sin embargo, esto último no se ha estudiado.
En especies de mariposas de Danainae e Ithomiinae (Papilionoidea: Nymphalidae), se ha identificado una amplia variedad de pirrolizinas. Estos compuestos son biosintetizados a partir de la pirrolizidina y otros alcaloides, los cuales son ingeridos por las larvas y les confieren protección contra el ataque de otros artrópodos (Schulz, 1998). Además de lactonas derivadas de la parte ácida de los alcaloides, muchos volátiles de más de 100 compuestos (aromáticos, terpenoides e hidrocarburos) constituyen los olores de las mariposas machos (Schulz & Nishida, 1996).
Biosíntesis de feromonas en Lepidoptera
Biosíntesis de feromonas tipo I
Las características generales de las feromonas de lepidópteros tipo I, incluyen una cadena lineal de 12, 14, 16 o 18 carbonos; generalmente tienen un alcohol primario, un éster, un aldehído o un acetato en un extremo de la cadena y tienen hasta tres dobles enlaces en configuración E o Z.
Por experimentos con precursores radio etiquetados se conoce que la mayoría de los componentes de este tipo de feromonas son biosintetizados de novo a partir de ácidos grasos presentes en la hemolinfa (Bjostad et al., 1987). En las glándulas abdominales estos compuestos son modificados por enzimas que producen la amplia variedad de moléculas feromonales que se observan en las especies de Lepidoptera (Blomquist & Vogt, 2003). Similares rutas biosintéticas involucran enzimas de insaturación (desaturasas), de acortamiento de la cadena por β-oxidación y modificación del grupo funcional final mediante reducción (reductasas), acetilación (acetil transferasas) u oxidación, originando los diferentes productos feromonales (Roelofs & Bjostad, 1984; Bjostad et al., 1987; Roelofs & Wolf, 1988; Pennanec´h et al., 1991; Jurenka & Roelofs, 1993; Tillman et al., 1999).
Un ejemplo de la secuencia de reacciones que se llevan a cabo en las GPF puede mostrarse en la Figura 1, donde se observan las reacciones biosintéticas para producir la feromona de Argyrotaenia velutinana que fue una de las primeras estudiadas (Bjostad & Roelofs, 1981). La proporción precisa de los dos productos finales (Z)- y (E)- 1- acetato de tetradecenilo (92:8) depende de la actividad relativa de varias de las enzimas que intervienen. La proporción de los (Z)- a (E)- 11 ácidos tetranoicos es 40:60 (Morgan, 2004).
Es de suma importancia la configuración del doble enlace (Z) o (E) ya que puede tener efectos muy grandes en la recepción y respuesta de los machos; en ocasiones el isómero incorrecto puede inhibir la respuesta a la feromona, como ocurre con la palomilla Eupoecilia ambiguella, cuyos machos son inhibidos por tan solo 0.1% del isómero (E). Este fenómeno se puede utilizar en tácticas de interrupción del apareamiento para esta especie (Arn et al. 1986).
Figura 1. Biosíntesis de la feromona sexual de Argytotaenia velutinana. Es una mezcla de los isómeros (Z)- y (E)- 1- tetradecen-1- il acetato en proporción 92:8. (Modificado de Morgan, 2004).
Para que la feromona cumpla efectivamente con su función debe tener una adecuada volatilidad, aparentemente el largo óptimo de la cadena es de 12 a 14 carbonos, menos de eso las hace demasiado volátiles y se conocen pocos casos con cadenas de 16 carbonos y aun menos con 18, en la naturaleza existen muchas más especies que compuestos que pueden funcionar como feromonas de lepidópteros, por lo que las especies utilizan mezclas. Hay cinco características que pueden variar dentro de los compuestos que constituyen una mezcla feromonal:
1 La longitud de la cadena puede variar por una unidad de acetato.
2 El grupo funcional puede estar alterado, por ejemplo de alcohol a aldehído o acetato.
3 Puede haber un doble enlace de más o de menos.
4 El doble enlace puede moverse dos posiciones a lo largo de la cadena, en alcoholes insaturados.
5 El doble enlace puede convertirse en E y vice versa (Morgan, 2004).
Biosíntesis de feromonas tipo II
Debido a las diferencias estructurales y funcionales de las feromonas tipo I y II, sus rutas biosintéticas también tienen diferencias importantes, en primer lugar se tiene evidencia de que las feromonas de tipo II derivan de ácido linoleico o linolénico obtenido en la dieta y donde en la feromona producida se mantiene la posición y geometría de los dobles enlaces como en los precursores insaturados. En el caso de los epóxidos que derivan de poliinsaturados el doble enlace es oxidado estereoespecíficamente al cis-epóxido, donde de igual manera se conserva la configuración original del doble enlace (Blomquist & Vogt, 2003). Las enzimas descarboxilasas que se necesitan para producir hidrocarburos al parecer no se encuentran en las GPF de lepidópteros sino en los oenocitos, donde se lleva a cabo la biosíntesis de la mayoría de los hidrocarburos en insectos (Blomquist & Vogt, 2003).
Estos hidrocarburos componentes de las feromonas de tipo II deben ser transportados desde los oenocitos hasta las glándulas feromonales donde son liberados o bien sufren modificaciones estructurales en cuyo caso intervienen las lipoforinas en la hemolinfa (Schal et al., 1998; Matsuoka et al., 2006).
En el caso de las GPF de tipo II ésta puede estar involucrada tanto en la liberación de la feromona como también en las últimas etapas de la biosíntesis, por ejemplo, cuando las feromonas consisten de hidrocarburos, los componentes son producidos en los oenocitos fuera de la glándula y transportados a ésta para su liberación. En los casos en que la mezcla feromonal consiste de una mezcla de hidrocarburos dienos o trienos con grupos funcionales como epóxidos, los precursores son transportados a la glándula, donde ocurre el paso final de epoxidación y la liberación (Blomquist & Bagnères, 2010).
Se ha documentado que la biosíntesis de feromonas tipo I en lepidópteros es regulada por un neuropéptido (PBANs, por su siglas en inglés) producido en el ganglio subesofágico (Blomquist & Vogt, 2003); en cambio, de lo que se conoce de la biosíntesis de feromonas