Antes de terminar la escuela, a la edad de dieciséis años, solicitó ser admitido en la kgb. Lo logró cinco años más tarde, al terminar sus estudios de leyes en la Universidad Estatal de Leningrado (su nombre actual es Universidad Estatal de San Petersburgo). En su autobiografía, Putin expone la razón de querer trabajar para la kgb aduciendo que, siendo estudiante, devoraba libros como Shchit i mech (traducido al español como El escudo y la espada) de Vadim Kozhevnikov. Este título, que trata sobre un oficial del servicio de inteligencia soviético en Alemania, se convirtió en un bestseller. El libro fue publicado cuando Putin tenía doce años, y tres años más tarde se realizó una serie de televisión. Algunos biógrafos, entre ellos Masha Gessen, escribieron que probablemente el padre de Putin fuera parte de la llamada reserva activa de la kgb.
En 1984, Putin fue enviado a Moscú para entrenarse como espía y, después, fue enviado en misión de trabajo a la ciudad de Dresde, en la República Democrática Alemana (rda). Junto con él viajó la mujer con la que se había casado dos años antes, la azafata Liudmila, y María, la hija de ella. La estadía en el extranjero fue una desilusión para Putin, quien desde la adolescencia había tenido la esperanza de poder espiar al enemigo, es decir, a Occidente. Su empleo en Dresde era un trabajo de oficina bastante repetitivo y su tarea principal era buscar información sobre Alemania Occidental y las bases militares estadounidenses asentadas en el país —algo para lo cual se había especializado cuando era estudiante en Leningrado—. En Dresde, Vladimir y Liudmila tuvieron una hija más, Yekaterina.
El viaje al extranjero de la familia de Putin se dio justamente cuando a Mijaíl Gorbachov lo nombraron secretario general del Comité Central del Partido Comunista. La liberalización de Gorbachov (la glásnost), basada en la reconstrucción de la economía (la perestroika), les permitió más libertades políticas y económicas a los aliados de la Unión Soviética en Europa Oriental. En febrero de 1989, el Partido Comunista desistió del poder en Polonia; en mayo, los ciudadanos empezaron a destruir la llamada cortina de hierro que separaba a Hungría de Austria, y al mismo tiempo, las personas empezaron a protestar en Alemania Oriental contra el sistema comunista. El 9 de noviembre de 1989 los berlineses hicieron un boquete en el muro que había dividido la ciudad de Berlín durante una generación. En ese entonces, Vladimir Putin estaba en Dresde y veía cómo se derrumbaba piedra a piedra aquello que en cierta forma debía proteger. El 15 de enero de 1990, la gente se reunió en las principales ciudades alemanas frente a la sede del Ministerio para la Seguridad del Estado (comúnmente conocida como Stasi), con el fin de evitar que se destruyeran documentos comprometedores. Cuando se acercaron al edificio de la kgb donde trabajaba Putin, él decidió salir ante los manifestantes para calmar los ánimos. La muchedumbre se tranquilizó cuando Putin le explicó que los edificios pertenecían a una organización soviética y no tenían nada que ver con la Stasi.
Varios biógrafos destacan este episodio como un evento decisivo en la vida de Putin. Seguramente temió por su vida, y se indignó al ver que las autoridades se vieron obligadas a retirarse y darse por vencidas ante una multitud enardecida. La situación se había salido de control y al estado no tenía las fuerzas suficientes para imponer su poder. «Moscú no se pronuncia», fue la respuesta que Putin recibió cuando llamó a las fuerzas militares de la Unión Soviética asentadas en Alemania Oriental. «Me di cuenta de que la Unión Soviética estaba convaleciente. Sufría de una enfermedad mortal llamada parálisis. La parálisis del poder», dice él en su biografía.
La familia tuvo que regresar a Leningrado sin que Putin hubiera terminado su periodo de trabajo, lo que implicó no contar con ahorros suficientes. En febrero de 1990 se mudó a un apartamento de dos habitaciones, el cual compartía con sus padres a las afueras de Leningrado. Allí Liudmila tenía que hacer largas filas debido a la escasez de alimentos que afectó el país, y Putin fue transferido a la reserva activa de la kgb, en un momento de su vida en el que se estaba readaptando a un país que en su ausencia había cambiado drásticamente. Putin recurrió a la Facultad de Derecho de la Universidad Estatal, donde consiguió empleo como asistente académico del rector. Poco tiempo después, en 1990, fue designado como asesor de Anatoly Sobchak, que en abril de 1991 se convirtió en el primer alcalde de San Petersburgo elegido democráticamente. Posteriormente, Sobchak lo nombró jefe del Comité de Relaciones Exteriores del ayuntamiento y vicealcalde. Sobchak, que en los setenta había sido su profesor, siempre tuvo buenas referencias de Putin. Sobchak, dentro de su estrategia de gobierno, tejió una red de contactos con representantes de las viejas estructuras de poder soviéticas, y lo hizo especialmente para valerse del espionaje. Él tuvo a un contralmirante comunista como sus mano derecha, y ahora contaría con el apoyo de un hombre de la kgb —que tenía experiencia como espía en la rda—. Seguramente, la experiencia internacional que tenía Putin y sus conocimientos de alemán, hicieron que Sobchak le abriera las puertas del Instituto Smolny.
Después de su época decepcionante en Dresde, Putin empezó a labrarse una carrera en Smolny. Le dieron la responsabilidad de liderar el Comité de Relaciones Exteriores, organismo en el que se coordinaba el trabajo de cooperación económica internacional. Entre otras cosas, supervisó un proyecto que consistía en exportar petróleo a Europa Occidental a cambio de alimentos, algo que escaseaba en Rusia y que afectaba a gran parte de la población. Con el paso del tiempo, se le asignó supervisar el trabajo de los órganos de seguridad, así como también el de impulsar políticas para atacar el tráfico de drogas y los juegos ilegales en la ciudad. En 1994 lo ascendieron a vicealcalde y en los años que siguieron tuvo una gran influencia sobre las decisiones más importantes de diversos sectores de la administración pública. La época en Smolny le sirvió a Putin para construir una red de amistades que lo apoyaría aún más cuando se posicionó como presidente. En ese instituto trabajó Igor Sechin, a quien Putin nombraría vicepresidente del Gobierno entre 2008 y 2012. Posteriormente, sería nombrado presidente de una de las petroleras más grande del mundo: Rosneft. Lo mismo hizo con Víktor Zubkov, Primer Vicepresidente del Gobierno entre 2007 y 2008, y luego presidente de la junta de directores de Gazprom, la empresa de gas rusa más poderosa del mundo. El ministro de finanzas de San Petersburgo de aquella época era Alekséi Kudrin, quien más adelante obtuvo el mismo cargo a nivel nacional. El hombre que velaba por la seguridad de Putin en Smolny, Víktor Zolotov, se convertiría entre 2000 y 2013 en su jefe de seguridad personal en el Kremlin. Luego, en 2016, sería nombrado jefe de la Guardia Nacional. Algunos de quienes conformaron este círculo, como Zolotov, por ejemplo, habían trabajado en la kgb; y otros, como Dmitri Medvédev, quien se convertiría, primero, en presidente de la Federación Rusa y, luego en primer ministro, eran colegas de Putin desde su época de estudiante de la Facultad de Derecho.
La carrera de Putin en San Petersburgo se detuvo cuando Sobchak perdió su reelección en 1996. Putin aceptó un puesto de trabajo en Moscú como vicedirector del departamento de Gestión de Bienes de la Administración del presidente Borís Yeltsin. Al año siguiente ascendió a vicejefe de la Administración, responsable del Departamento de Control. Allí estaba «tan bien ubicado y gozaba de tantas buenas relaciones como era posible tener en Rusia sin ser una persona pública», escribe Gessen. El 25 de julio de 1998 asumió el cargo de director del Servicio Federal de Seguridad (FSB, sucesor de la KGB), el cual ocupó hasta que Yeltsin lo presentó como jefe de Gobierno el 9 de agosto de 1999.
Desde entonces, las principales encuestadoras de opinión rusas sondean la popularidad