В 1677 г. Элиас Эшмоул подарил все свои коллекции Оксфордскому университету, где когда-то учился. При этом он настоял на том, чтобы для хранения коллекции было сооружено подходящее здание. В 1683 г. собрание открылось для публики, став первым общедоступным музеем в Великобритании. Этот шаг многими современниками был воспринят с неодобрением: считалось, что всевозможные «собрания диковин», привезенных из разных концов света, и коллекции древностей и картин старых мастеров могут быть по достоинству оценены только «образованными» людьми, поэтому практически все художественные и естественнонаучные собрания той поры были доступны только узкому кругу «истинных ценителей». Открытие публичного музея в Оксфорде расценивалось как «либерализм»: гость из Германии, посетивший музей в 1710 г., выражал свое неудовольствие из-за присутствия в его залах «простонародья».
На протяжении 150-ти лет в деятельности музея преобладали естественнонаучное направление. Новых поступлений было немного, за исключением собрания этнографических материалов, доставленных капитаном Куком из его тихоокеанского рейса 1772–1775 гг. Тем временем неизбежные процессы старения привели к тому, что к 1820-м гг. значительная часть экспонатов из коллекции Традескантов попросту истлела. Хранители музея Джон Дункан, занявший этот пост в 1824 г., и его брат Филип, сменивший его в 1829 г., предприняли ряд экстренных мер, чтобы спасти коллекции от гибели. Было приобретено множество новых экспонатов. Музей носил естественнонаучный характер до тех пор, пока в середине XIX в. при Оксфордском университете было решено организовать новый музей естественной истории (ныне Оксфордский университетский Музей естествознания), в который была передана вся естественнонаучная коллекция музея Эшмолин. Лишившись наиболее важной части собрания, музей попытался найти для себя новую нишу, обратив внимание на успехи только-только зарождающейся в ту пору археологии.
Первое крупное поступление материалов подобного рода произошло еще в 1829 г., когда собрание музея Эшмолин пополнилось англосаксонскими древностями из раскопок в Кенте. В последующие десятилетия в экспозицию вошли собрания археологических материалов из раскопок на Британских островах, в Риме, многочисленные предметы старины были куплены от имени музея в Египте и на Ближнем Востоке.
В 1884 г. хранителем музея был назначен Артур Эванс (1851–1941) – в ту пору еще молодой, никому не известный ученый. С его именем связана целая эпоха в истории музея. Благодаря энергии Эванса его собрание начало ежегодно пополняться 1,5–2 тыс. новых экспонатов, происходящих преимущественно из Европы и Восточного Средиземноморья. Здание, в котором музей размещался с 1683 г., просто не могло справиться с таким притоком, и Эванс убедил власти университета отвести музею новое помещение. Выбор пал на выстроенное в 1841–1845 гг. по проекту Чарльза Роберта Кокерелла (1788–1863) неоклассическое здание на улике Бомон, где с 1845 г. размещались художественные коллекции Оксфордского университета. Переезд