В Москве он устроился на небольшое предприятие главным бухгалтером. В свободное от работы время он жил полной церковной жизнью, посещая богослужения и общаясь с единомышленниками. Так прошло более десяти лет.
В конце войны, летом 1944 года, когда наступило потепление в отношениях Церкви и государства, Иван Михайлович Крестьянкин оставляет светскую работу и по благословению митрополита Николая (Ярушевича) становится псаломщиком церкви Рождества Христова в Измайлове. Спустя полгода митрополит Николай рукоположил его во диакона целибатом. А 25 октября 1945 года Патриарх Алексий I (Симанский) рукоположил диакона Иоанна Крестьянкина во иерея.
Очень скоро о. Иоанн Крестьянкин проявил себя как ревностный проповедник и внимательный пастырь. К каждому приходящему он относился с христианской любовью – это привлекло к нему искреннюю любовь прихожан и духовных чад, одновременно став источником многих искушений.
Всего пять лет продлилось служение о. Иоанна в храме Рождества Христова в Измайлове – в апреле 1950 года он был арестован. А 8 октября 1950 года он был осужден на семь лет лагерей. Отбывать заключение о. Иоанну пришлось в Каргопольлаге. Впоследствии, вспоминая о годах заключения, о. Иоанн говорил: «В заключении у меня была истинная молитва, и это потому, что каждый день был на краю гибели. Молитва была той непреодолимой преградой, за которую не проникали мерзости внешней жизни. Повторить теперь, во дни благоденствия, такую молитву невозможно. Хотя опыт молитвы и живой веры, приобретенный там, сохраняется на всю жизнь» [3, c. 15–16].
15 февраля 1955 года о. Иоанн был освобожден досрочно. После освобождения власти не разрешили ему жить в столице. Он попытался было устроиться в Псковской епархии, но на него было заведено новое дело, так что ему пришлось покинуть Псков и перебраться в Рязанские пределы.
Около десяти лет прослужил о. Иоанн на различных сельских приходах Рязанской епархии. Храмы, в которых приходилось служить о. Иоанну, находились в плачевном состоянии; они требовали срочной реставрации. При помощи духовных чад о. Иоанн находил средства и возможности для ремонта храмов.
В 1966 году, находясь в гостях у своего духовника о. Серафима (Романцова), о. Иоанн был пострижен в монашество. В постриге о. Иоанн сохранил прежнее имя, сменив святого покровителя – он был наречен в монашестве в честь апостола и евангелиста Иоанна Богослова. Вскоре, по благословению о. Серафима, он обратился к Патриарху Алексию I с просьбой направить его в монастырь. Патриарх благословил о. Иоанна на служение в Псково-Печерском монастыре.
Всю оставшуюся жизнь, почти сорок лет, о. Иоанн провел в Свято-Успенском Псково-Печерском монастыре. Здесь в полной мере раскрылись его духовные дарования. В обители о. Иоанн прошел ряд монастырских послушаний: череды седмичного священника, в которые входили и поездки по местным сельским приходам; духовника, сначала паломнического, а затем и братского. Кроме того, о. Иоанн стал сначала для прихожан и паломников, а затем и для монашеской братии – духовным наставником – старцем, хотя он сам и избегал такого наименования. Все, кто имел счастье лично или письменно пообщаться с о. Иоанном, вспоминают его необыкновенную любовь – отражение любви Божией, и одновременно неколебимую твердость в христианских заповедях, следование которым о. Иоанн неустанно проповедовал. Большую часть своего времени о. Иоанн отдавал приему посетителей.
Вот что вспоминает один из таких посетителей, ныне епископ Зарайский Меркурий (Иванов), с юных лет окормлявшийся у о. Иоанна: «Отец Иоанн обладал удивительным даром любви к людям. Даже тогда, когда он казался суровым и требовательным, заставляя чад своих задуматься о смысле происходящего в духовной жизни» [6, c. 162]. И еще: «Его появление, встреча с ним оставляла всегда то же самое ощущение – ни с чем не сравнимое чувство внутренней чистоты, любви и свободы» [6, c. 142].
Не меньше сил отдавал о. Иоанн и воспитанию послушников. Им, пришедшим в обитель из современного мира, трудно было свыкнуться с монастырскими порядками. С одной стороны, они нуждались в утешении любвеобильного старца, а, с другой, в строгом наставлении подвижника, дабы мирской дух не проник и в стены обители.
Бывший в те годы послушником, архимандрит Тихон (Шевкунов), так отзывается об о. Иоанне, наставившем его на путь монашества: «Главным духовным качеством о. Иоанна для меня всегда был и остается не только его дар рассуждения, но и неколебимая вера во всеблагий и совершенный Промысел Божий… Отец Иоанн – один из очень немногих живших в наше время людей, которым Господь открывал Свою Божественную волю и о конкретных лицах, и о событиях, происходящих в Церкви и мире» [6, c. 264–265].
К началу XXI века о. Иоанн, которому исполнилось уже 90 лет, стал сильно утомляться – организм уже не мог сопротивляться надвигающейся немощи. Он уже не мог, как прежде принимать посетителей. Общение же с духовными чадами и всеми нуждающимися в старческом совете свелось к переписке.
5 февраля 2006 года, в день празднования новомучеников и исповедников