В сентябре 1948 года, когда архиепископа Мануила сослали в Потьму, о. Иоанн поступил в Саратовскую духовную семинарию, которую окончил по первому разряду. В 1951 году он становится студентом Ленинградской Духовной Академии, заканчивая ее через 4 года со степенью кандидата богословия. Его оставляют профессорским стипендиатом на кафедре сектоведения.
В декабре 1955 года состоялась встреча с вернувшимся из ссылки архиепископом Мануилом, которого назначили временно на Чебоксарскую кафедру. Зимой 1956 года о. Иоанн в свободное от стипендиатской работы время помогал своему архипастырю составлять «Чин архиерейского отпевания», а осенью был определен преподавателем Минской Духовной семинарии и пострижен в мантию.
В сентябре 1957 года, по ходатайству архиепископа Чебоксарского и Чувашского Мануила, иеромонах Иоанн вернулся к старцу-святителю в Чебоксары, где в течение двух лет помогал ему работать над капитальными трудами: «Каталог русских архиереев периода с 1898 по 1956 годы», «Топография архиерейских кафедр и викарств того же периода», «Фотоальбом православных архиереев от начала Крещения Руси до 1958 года». За участие в их написании иеромонах Иоанн в марте 1959 года был награжден Святейшим Патриархом Алексием I крестом с украшениями.
В сентябре 1959 года он был определен помощником инспектора и преподавателем Саратовской Духовной семинарии. Трудился иеромонах Иоанн в семинарии всего один год и в сентябре 1960 года был определен священником Покровского кафедрального собора г. Самары. Совершая священническое служение в соборе, иеромонах Иоанн одновременно готовил свою магистерскую диссертацию. Трудясь долгие годы под омофором архиепископа, ученик унаследовал от своего наставника любовь к исследовательской и литературной деятельности, собрав богатый архив по церковной истории.
В апреле 1961 года иеромонах Иоанн возводится в сан игумена, а к Пасхе 1964 года – в сан архимандрита. 12 декабря 1965 года состоялась его хиротония во епископа Сызранского. В феврале 1966 года епископ Иоанн защитил в Московской Духовной Академии магистерскую диссертацию и был удостоен ученой степени магистра богословия. В 1969 году епископ Иоанн утверждается епископом Куйбышевским и Сызранским, а с сентября 1972 года ему поручается временное управление Чебоксарской епархией.
В сентябре 1976 года епископ Иоанн возведен в сан архиепископа. В июне 1987 года он посетил Святую Землю и Иерусалим. За чтение в 1988 году в Санкт-Петербургской Духовной Академии лекций по новейшей церковной истории Владыка Иоанн получил звание доктора церковной истории.
С августа 1990 года Высокопреосвященнейший Митрополит Иоанн возглавлял Санкт-Петербургскую епархию. В последующие годы отдельными книгами выходит много трудов Владыки, посвященных истории Русской Православной Церкви XX века, его учителю